Parmi les grandes énigmes de la biologie évolutive, l'origine de la reproduction sexuée occupe une place centrale. La question semble banale, mais elle est en réalité profondément troublante. La reproduction asexuée par clonage est bien plus efficace sur le plan arithmétique : une femelle qui se clone peut, en théorie, doubler sa descendance à chaque génération sans avoir à investir dans la production de mâles. La reproduction sexuée, elle, "dilapide" 50 % de la descendance potentielle en produisant des individus dont la moitié ne peuvent pas eux-mêmes se reproduire. Et pourtant, dans l'arbre du vivant, le sexe s'est imposé chez presque tous les eucaryotes pluricellulaires. Comment expliquer ce paradoxe ?1

Les eucaryotes, deux milliards d'années d'histoire cellulaire

Les eucaryotes, organismes dont les cellules possèdent un noyau délimité par une membrane, sont apparus il y a environ 2 milliards d'années. Leurs ancêtres immédiats se reproduisaient presque certainement de façon asexuée, par simple division cellulaire. Les premières traces fossiles de reproduction sexuée chez les eucaryotes remontent à environ 1,2 milliard d'années : ce sont les restes de Bangiomorpha pubescens, une algue rouge découverte dans des schistes canadiens et décrite par Nicholas Butterfield en 2000. Cette algue présente des structures reproductives identiques à celles de ses descendantes actuelles, qui alternent reproduction sexuée et asexuée.2

Chlamydomonas reinhardtii, algue verte unicellulaire, microscopie electronique - domaine public
Chlamydomonas reinhardtii, algue verte unicellulaire au coeur des recherches sur l'évolution de la reproduction sexuée. En conditions normales, cet organisme se reproduit par division asexuée. En condition de stress (carence en azote notamment), il produit des gamètes et se reproduit sexuellement. Domaine public

Mais pourquoi ce passage au sexe s'est-il produit ? La question se pose avec acuité car, dans les organismes unicellulaires actuels qui peuvent se reproduire des deux façons, comme les levures (Saccharomyces cerevisiae), l'algue Chlamydomonas reinhardtii ou la spirogyre (Spirogyra spp.), la reproduction sexuée n'est déclenchée qu'en situation de stress : carence en azote, fluctuations thermiques extrêmes, déshydratation. En conditions favorables, ces organismes se clonent.

Le stress comme déclencheur évolutif

Ce comportement observé chez des eucaryotes modernes offre une clé précieuse pour comprendre l'évolution de la sexualité. L'hypothèse du "stress comme déclencheur" est aujourd'hui bien soutenue par les données expérimentales : quand un organisme est soumis à un environnement hostile, la reproduction clonale produit des descendants génétiquement identiques à lui-même et donc potentiellement aussi vulnérables que lui. La reproduction sexuée, en revanche, mélange deux génomes et produit une descendance génétiquement variable. Statistiquement, certains de ces descendants seront mieux adaptés à l'environnement stressant que leurs parents.

Conjugaison chez Spirogyra, algue filamenteuse - Wikimedia Commons CC BY-SA 4.0
Conjugaison chez Spirogyra, une algue filamenteuse. Ce processus de reproduction sexuée, déclenché par le stress environnemental, implique la fusion de cellules de deux filaments distincts pour former une zygospore résistante. C'est l'un des modèles les plus étudiés de la sexualité primitive. CC BY-SA 4.0

Des expériences menées sur des levures de boulanger ont démontré de façon convaincante ce mécanisme. Matthew Goddard et ses collègues ont montré en 2005 dans Nature que dans des environnements variables ou stressants, les populations de levures qui se reproduisent sexuellement accumulent les mutations bénéfiques plus rapidement que les populations clonales, et éliminent plus efficacement les mutations délétères. La sélection naturelle opère plus efficacement sur des génomes recombinés. C'est l'avantage du sexe, payé au prix du "coût des mâles".

La reine rouge et la course aux armements

L'hypothèse dite de la "Reine rouge", proposée par William Hamilton dans les années 1980, offre une autre perspective complémentaire : les parasites et les agents pathogènes évoluent constamment pour contourner les défenses immunitaires de leurs hôtes. Un hôte qui se clone produit une cible immobile pour les pathogènes ; un hôte qui se reproduit sexuellement produit chaque génération une nouvelle combinaison de gènes immunitaires, rendant la tâche des parasites infiniment plus difficile. Dans cet "armement permanent" entre hôtes et pathogènes, la diversité génétique engendrée par le sexe serait la meilleure des défenses.

Conjugaison chez Spirogyra, formation du tube de conjugaison - Wikimedia Commons CC BY-SA 4.0
Formation du tube de conjugaison chez Spirogyra lors de la reproduction sexuée. Ce mécanisme, qui permet le transfert de matériel génétique entre deux cellules voisines, est un exemple parmi les plus primitifs de fusion de gamètes, ancêtre de la reproduction sexuée des organismes complexes. CC BY-SA 4.0

La réalité est probablement une combinaison de tous ces facteurs : l'avantage conféré par la recombinaison génétique en environnement stressant, la pression des parasites, la réparation plus efficace de l'ADNADNMolécule porteuse de l'information génétique, utilisée pour reconstruire les liens de parenté entre espèces.→ endommagé et peut-être des bénéfices sociaux liés à la sélection de partenaires de qualité. Ce qui est remarquable, c'est que le moteur ultime de l'une des inventions biologiques les plus transformatrices de l'histoire du vivant serait, au fond, le même que celui qui pousse les eucaryotes modernes à se reproduire sexuellement aujourd'hui : la pression d'un environnement imprévisible et hostile. La vie a inventé le sexe pour survivre à l'adversité.